野獸戰爭結束，攝政王聖吉列斯失蹤，火蜥蜴軍團原體伏爾甘失蹤，數萬名阿斯塔特陣亡，帝國海軍數千艘各種型號主力艦戰沉，機械神教護教軍及星界軍的陣亡數字過於龐大以至於無法計數——至此，帝國進入衰弱期。
刺客庭大導師萬格里奇那八十餘年的獨裁統治落下帷幕，他被發現猝死於辦公桌前，而在這位壓制整個至高議會並主導了整個帝國在野獸戰爭後重建工作的獨裁者死後，以阿斯塔特軍團議會代表為首的新一任至高領主們為其舉辦了隆重肅穆的葬禮。
第三次黑暗遠征開始，混沌神選阿巴頓為了阻止有關自己的預言實現，從而摧毀了聖格斯塔爾的遺體。帝皇之子軍團在此次黑暗遠征中擊殺了法比烏斯·拜爾及數名克隆叛亂原體，但克隆之主很快便再次出現在帝皇之子們的情報網路中。
機械神教圓環修會在貝塔·伽爾蒙星團正式完工了第一個巨型星門，並以這個距離太陽星域最近的重要交通樞紐及軍隊集結點為中心，開始向各個星域的重要交通樞紐星系擴張。
告解者之戰爆發，國教展開的一場尤其激烈的宗教戰爭，使得大量祭壇世界被納入國教的管理。
永恆之門圍攻戰，享樂之主混沌教團佔據了永恆之門星港並抵禦了法務部的攻擊。禁軍對此無動於衷，然而就在他們得知教團有意攻擊帝國宮殿時，一個盾衛連的禁軍突破了教團的防禦工事，並將裡面的混沌信徒全數屠殺。
機械神教圓環修會正式開始負責阿斯塔特戰團的裝備補給，並取消了星界軍及帝國其他軍事武裝力量的訂單。
為了結束長達80年的虛偽原體戰爭，泰拉至高領主們召集了紅爪，死亡雄鷹，太空鯊魚，食肉者，以及墓葬守衛組成了血腥五統領（）。在至高領主們以及阿斯塔特軍團議會的命令下，這五個戰團摧毀了十一個其他被認定為叛徒的戰團，以此結束了虛偽原體戰爭。
教宗對光明聯盟第一次展開宗教戰爭，使得國教殲滅了除少數逃往迪瑪馬爾外的光明聯盟信徒。在這個千年結束時，帝國沒有人敢崇拜國教教派外的所有帝皇信仰分支，只有國教無法控制的機械教和星際戰士們沒有受到制約。
第四次黑暗遠征開始，阿巴頓帶領的混沌勢力摧毀了卡迪安門的重要節點，艾·法諾以及這顆星球上的克洛馬克要塞，並在完成目標後，帶領混沌勢力撤回了恐懼之眼。
瑞文騎士家族與護教軍在吉姆尼克斯上與野艾達和貝爾-坦方舟靈族戰鬥。在收集了能獲得的所有資料後，護教軍離開了星球。但在瑞文騎士家族被艾達殲滅時，另一支隸屬於圓環修會的護教軍摧毀了艾達的殘餘部隊，並追逐著後者的撤退方向離去。
黑聖堂星際戰士打擊部隊殺死了強大的異形靈能者音之主（Cacodominus）。靈能者死亡時發出的尖嘯毀掉了數十億名星語者的大腦並使星炬暫時停止運作，有數百萬艘艦船在災難中沉沒的同時，一整個副星域短暫與帝國失去了聯絡。
在被後人稱為貝瑞利亞大屠殺的戰役結束後，閃耀之刃戰團於戰役中的不分敵我無差別攻擊的做法遭到了質疑，而該戰團很快便被發現在崇拜色孽，並將自己改名為完美軍團。但他們在接下來數年的時間裡遭遇到帝皇之子軍團的瘋狂追捕，並於一個世紀之後徹底除名。
第八次建軍，這次建軍中建立的戰團包括螳螂戰士以及亡魂天使。
散落在銀河各處及恐懼之眼內的殘餘鋼鐵勇士開始內戰，並分裂成了數百個戰幫。
火星南北戰爭爆發，居住在火星南部和北部的科技神甫們長期以來對對方的不滿演變成了公開戰鬥，使得上百萬機僕與戰爭機器被摧毀在火星的廢土上。圓環修會在此次戰鬥中徹底離開火星，並在離開之前轉移走了羅夏至高領主留下的全部製造工廠和裝備。
M35早期
帝國國教的權利持續衰弱，而新泰拉的古議會宣佈不承認泰拉至高領主們的權利，並帶領著太平星域從帝國獨立。在整整900年期間裡，帝國都處於兩國鼎立的狀態。
卡迪安星系內的星門建設完畢，帝國只需一個泰拉年的時間就可以將數十個阿斯塔特戰團和千萬級別的星界軍集中到卡迪安星系中。
國教對新泰拉展開宗教戰爭，並在該星球上追逐古議會成員墮落天使賽弗的暗天使的幫助下將帝國再次合併。
第二十一次建軍開始，絕大多數在此次建軍中建立的戰團都遭受了致命性的不幸命運。灰騎士被派遣前去消滅這場被稱為“詛咒建軍”中的失敗作。
第361任內政至高領主範迪爾推翻了保羅里斯三世的政權，同時擔任內政部與國教的至高領主，範迪爾的血腥統治就此開始。阿斯塔特軍團議會對此事保持了，沉默，而此時期的阿斯塔特戰團大多在抑制銀河各處出現的戰火。
塞巴斯蒂安·托爾在迪瑪馬爾出生，其早期生平沒有任何記錄，世人只知道後來他成為了光明聯盟的一名非常有影響力的傳道者。
範迪爾派遣宗教騎士團艦隊前往迪瑪馬爾以便將塞巴斯蒂安·托爾殺死。就在艦隊剛剛跳入科拉克斯星系時，一場亞空間風暴摧毀了整隻艦隊。這場後來被命名為帝皇怒濤的亞空間風暴被當成範迪爾侮辱了帝皇的象徵。光明聯盟從躲藏地裡浮現，公開支援塞巴斯蒂安·托爾的同時離開迪瑪馬爾，開始在各個星球之間傳教。
阿斯塔特軍團議會及機械神教開始公開支援塞巴斯蒂安·托爾，數支阿斯塔特戰團被集合起來與護教軍們一起進攻已經失勢的範迪爾所在的國教宮殿，並在數週的圍攻之後成功擊潰帝皇新娘們的防線，但禁軍出現制止了戰士們的進攻。隨後，帝皇新娘的首領艾莉西亞·多明尼加來到了帝皇的面前，在那裡究竟發生了甚麼無人知曉。但等多明尼加出來後，盛怒的她宣佈範迪爾是名叛徒，並親自手刃了這個禍亂帝國的獨裁者。
帝國國教被塞巴斯蒂安·托爾重組，帝皇新娘們被更名為戰鬥修女，並進行了拆分，分為黑檀聖盃會，勇毅之心會，炙熱之心會，以及銀色壽衣會。在未來的數個千年裡，戰鬥修女的部隊繼續壯大並繼續被拆分。
塞巴斯蒂安·托爾返回泰拉六個月後去世，享年112歲。他的繼承人教宗阿列克西斯十二嘗試將寂靜修女納入帝國國教的管轄範圍內，但遭到了極其強硬的拒絕。
傑羅·阿爾法斯因為軌道週期的原因變得更加接近恆星，使得星球上的殖民地都陷入了乾旱之中，星球的工業能力隨著人口營養不良而驟減。在居民吃光了星球上的所有生物後，他們開始透過原始求雨舞蹈甚至活祭等手段，試圖祈求神靈的救助。對他們感到同情的納垢響應了傑羅·阿爾法斯星求雨的禱告。在經過了整整八天的暴雨後，納垢派遣埃皮德米烏斯前去記錄暴雨造成的瘟疫與毀滅，納垢的記錄官與其部隊輕而易舉地擊敗了任何試圖抵抗，但已無比虛弱的部隊。
一週之後，傑羅·阿爾法斯從帝國的記錄中消失。在那之後，大不淨者羅提格斯·造雨者（雨父）帶領瘟疫軍團開始向周圍的星球進發，帝國因此失去了八個星系。
極限戰士戰團及其四個子團聞訊而來，並用一個世紀的時間徹底平定了這八個星系的混沌威脅，但星系內的全部星球已經徹底被汙染，無法居住。審判庭、機械神教和尚未離開的阿斯塔特戰團將那些被汙染的星球徹底摧毀。
第五次黑暗遠征開始，阿巴頓對艾麗西亞星區的數個星球同時展開攻擊，並命令艦隊在深空裡拖住帝國海軍的腳步，由此迫使阿施塔特戰團的介入。聖血天使和太空野狼響應了召喚，在戰爭開始之後，戰鷹戰團及崇敬者戰團加入。
此次黑暗遠征之中，大掠奪者阿巴頓獻祭一千萬名平民的生命召喚出了恐虐惡魔王子及其麾下的魔軍，但這些混沌邪物很快便被聞訊而來的千瘡之子戰團和灰騎士們放逐，千子在行動中陣亡了四分之一的智庫。
除此之外，由前帝皇之子一連長，色孽神選艾多隆帶領的完美之主戰幫襲擊了農業世界加爾萬2與加爾萬4，以可怖的方式屠殺平民，並將阿巴頓需要的遺物從神殿中奪走，離開前他們甚至還摧毀了星球的主要工廠以及造船廠，為帝國帶來了重創。
來遲的帝皇之子軍團未能將艾多隆和完美之主戰幫成功攔截，帶領部隊的無畏長者，前帝皇之子軍團軍團長迦南發誓將會徹底掃滅軍團的叛亂者。
以太聯合了鈦星上互相爭戰的部落，並透過建立氏族系統來終結了大恐慌。
第六次黑暗遠征開始，阿巴頓意圖除掉前荷魯斯之子同僚盲眼的德雷卡斯。黑軍團與德雷卡斯的戰幫“眼之子”一同進攻了鑄造世界阿克瑞斯，並將其攻陷。但在勝利慶祝儀式上，阿巴頓用他的動力爪刺穿了盲眼的德雷卡斯。目睹自己的領袖慘死，眼之子戰幫最終被黑軍團吸收。
包括恐懼之眼在內的亞空間風暴開始可視性地擴張，科技神甫們要求增加黃金王座的靈能者消耗量。而在最多的情況下數量高達四倍的靈魂被獻祭給黃金王座以便讓它維持運作，因此帝國不得不增加了黑船的數量。
馬克希爾-貝塔星系的紅巨星伴隨著亞空間火焰爆發。數百光年內的所有星球均被亞空間碰觸，導致它們的居民發生突變或是被惡魔附身。帝國因此動員了五十光年內的所有軍事力量，包括灰騎士、數十個星際戰士戰團、大量帝國衛隊兵團以及戰鬥修女部隊。在數十億人死亡後，災難終於得以平息。
聖血天使、喋血天使、以及飲血者戰團前往地獄谷阻止異端儀式的實施，儀式開啟了允許惡魔進入現實宇宙的大門。在數次進攻無果之後，阿施塔特們釋放了死亡連，利用他們的自殺式攻擊關閉了傳送門。
聖巴西琉斯成為國教的領頭人物，指揮數個星界軍軍團肅清他指認的目標。同時，他與審判庭和法務部在太陽星區裡合作，要求太陽星域的居民彙報周圍任何潛在的異端以及變異人，在初期時叛亂機率的確有所下降。
然而在亞空間風暴迪歐尼斯出現時，數個阿施塔特家園世界遭到亞空間汙染，腐化了星際戰士們的基因種。在聽說這件事後，受泰拉至高領主們支援的聖巴西琉斯宣佈這些阿施塔特們已被腐化，並命令他們前往恐懼之眼進行贖罪遠征。
阿斯塔特軍團議會駁回了這個決定，並公開與其他泰拉至高領主對峙，在太陽星域之外爆發了數場流血衝突，在局勢進一步被激化之前，一支神秘的灰甲阿斯塔特部隊進攻了聖巴西琉斯所在的國教堡壘，在戰鬥結束之後，人們發現那位國教領袖的屍體上長出了藍色的觸手。
第七次黑暗遠征開始，大掠奪者阿巴頓在第七次黑暗遠征中帶兵繞開卡迪安，消失在了星海之中。接下來的數年間，阿巴頓迫使帝國與其進行捉迷藏般的戰鬥，同時將恐懼以及虛假資訊擴散至了整個帝國。最終，無法有效抵抗阿巴頓戰術的帝國只能等待黑軍團自行撤離。
本次遠征中，聖血天使戰團在馬坎遭到伏擊，整個戰團三分之二的戰士慘遭惡魔和混沌阿斯塔特的殺戮而死亡，但聖血天使們還是頂住了這次打擊，在由死亡連開路之後，殘餘的倖存者們帶著大部分基因種子成功突圍。
波克頓（Poctroon）成為第一支加入鈦帝國的異形種族。但數個世代後疾病便將他們完全消滅。所幸對瘟疫免疫的鈦族繼承了他們的母星，並將其轉化成家門世界波克’安。
第八次黑暗遠征開始，阿巴頓的第八次黑暗遠征以恐懼之眼為中心向周圍攻擊，但他們造成的損傷之小卻讓帝國官方百思不得其解。衛星提卡斯的二十座隕坑都市中，八座被黑軍團暴露在了虛空下，使得他們的居民被瞬間凍死，然而剩下的都市卻完全沒有遭到攻擊。
民間朝聖船“神聖之路”號在途中遭到劫持，黑軍團根據朝聖硬幣序列號，以從小到大的形式殺死了九百九十九名持有硬幣的朝聖者，卻放過了船上剩下的乘客們。
帝國部隊追逐黑軍團的腳步，試圖與他們正面交鋒。同時審判庭試圖破譯黑軍團留下的數字與規律，使得上千名賢者失去心智。事實上，這是阿巴頓為了讓奸奇歡心的一場名為“顱集”的有規律殺戮。這些殺戮留下來的數字和規律形成了可怖並扭曲的完美數學公式。
最終，在鑄造世界裡斯卡恩上，黑軍團使鑄造世界的變異人工人們爆發叛亂，並在混亂之中將領導鑄造世界的科技神甫們獻祭在了他們自己製造的齒輪之上。阿巴頓因此得以完成公式，奸奇大喜。